Cave Story — двухмерная приключенческая игра-платформер в стиле «метроидвания», в котором игрок исследует огромную пещеру, заполненную опасными врагами и дружелюбными обитателями. История повествует о Квоуте, "солдате с поверхности", который просыпается в пещере без каких-либо воспоминаний о прошлом. Он перемещается по сети пещер и обнаруживает деревню Мимига, похожих на кроликов гуманоидов, которых терроризирует Доктор своими похищениями. По ходу игры Квоут узнает, что находится на плавучем острове, где обитают только мимиги. Доктор, прибывший на остров с исследовательской группой людей, разработал план завоевания поверхностного мира, используя волшебную "Корону демона" острова и восприимчивость мимиги к вызывающим ярость "красным цветам". Квоут, личность которого до сих пор не установлена, завербован оставшимися исследователями и мимигами, чтобы остановить Доктора и восстановить порядок на острове.
Игровой мир разделен на несколько областей, соединенных устройствами телепортации и/или прямыми переходами. Для прохождения часто требуется возвращаться в ранее пройденные области. Тщательно исследуя пещеру, игрок может собирать дополнительное оружие, предметы, капсулы с запасом жизни, увеличивающие здоровье, и дополнения к ракетам, увеличивающие мощность оружия. Из-за длительной и нелинейной игры в определенных местах можно найти точки сохранения и машины для восстановления здоровья. На определенных этапах сюжет дополняется диалогами и простой внутриигровой анимацией.